Наиболее полный и представительный раздел музейного собрания – коллекция русского искусства.

Коллекция сформировалась в музее в основном в послереволюционные годы, когда в собрание были переданы произведения, находившиеся прежде во владении известных дворянских и купеческих семей: Шереметевых, Орловых-Давыдовых, Абамелек-Лазаревых, Рукавишниковых и др. В эту группу входят портреты кисти Федора Рокотова, «Гадающая Светлана» Карла Брюллова – единственное в наследии художника жанровое полотно, написанное на русскую национальную бытовую тему, «Берега Далмации» Ивана Айвазовского и многие другие.

Впервые в экспозиции показаны несколько марин Айвазовского, среди которых — «Буря на море» показана впервые после сложной и длительной реставрации. Расширен показ портретного творчества Сергея Зарянко, неизменно привлекающее внимание любителей живописи.

Особое место в собрании музея занимают произведения художников местной арзамасской школы – первой в России частной школы живописи и рисунка, открытой академиком Александром Ступиным в Арзамасе в 1802 году. Музей располагает работами многих ступинских учеников, ставших впоследствии известными живописцами – Николая Алексеева-Сыромянского, Ивана Горбунова, Василия Раева, Николая Рачкова.

В экспозицию включены многие произведения XIX века, ранее показывающиеся только в выставочных проектах музея.